Aves y parásitos: la ecología de las enfermedades transmitidas por vectores

El parasitismo es una de las relaciones biológicas más extendidas en la naturaleza que se da entre dos organismos: el parásito y el hospedador. Generalmente, el primero presenta adaptaciones para vivir en, o sobre, organismos hospedadores de los que depende para sobrevivir y con los que realiza un intercambio mutuo de sustancias (Price 1980). Bajo esta definición, podemos considerar como parásitos una enorme diversidad de organismos, encontrándolos en la mayoría de los grupos taxonómicos conocidos y llegando a representar una biomasa tan importante, o más, que la de algunos grupos de vertebrados en ciertos ecosistemas. Tal es el caso de los parásitos encontrados en estuarios en Estados Unidos, donde la biomasa de los parásitos superó la de los grandes depredadores incluyendo aves y peces (Kuris et al. 2008). La ecología de enfermedades es una disciplina emergente que nos permite estudiar desde un punto de vista ecológico y evolutivo, cómo los parásitos afectan a las poblaciones de hospedadores considerando factores biológicos y ambientales. La ecología de enfermedades es una ciencia multidisciplinar, y aúna diferentes campos de la biología, incluyendo parasitología, microbiología, inmunología, epidemiología o genética.

Microgameto y macrogameto del parásito Haemoproteus. Fotografía de Jaime Muriel.

Los parásitos de la malaria aviar son uno de los principales modelos de estudio en ecología de enfermedades. Estos parásitos pertenecen al género Plasmodium y están emparentados con los parásitos de la malaria humana. Ampliamente distribuidos por casi todo el planeta, se encuentran en todos los continentes a excepción de la Antártida (Valkiūnas 2005). El Plasmodium es un parásito que se desarrolla dentro de la célula huésped en su citoplasma y que necesita de otros animales que actúen de vectores para su transmisión, en este caso insectos dípteros que se alimentan de sangre, como por ejemplo, los mosquitos. Su ciclo vital incluye fases de reproducción sexual en el insecto vector y replicación asexual en el ave hospedador. Además, las aves se encuentran frecuentemente infectadas por otros géneros de parásitos, tales como Haemoproteus y Leucocytozoon, ambos emparentados con los parásitos de la malaria aviar del género Plasmodium. Todos estos parásitos presentan claras similitudes en su ciclo vital, aunque los vectores involucrados en su transmisión son diferentes en función del parásito que se trate, incluyendo jejenes del género Culicoides, moscas planas y moscas negras. 

A lo largo de las últimas décadas se ha demostrado que este grupo de parásitos puede tener un gran impacto sobre la salud de la fauna silvestre. Esto ha cambiado la opinión imperante en la época que consideraba que la infección de los parásitos de la malaria aviar en aves silvestres cursaba de manera crónica y prácticamente asintomática, al menos para algunos de los géneros de parásitos. Los efectos adversos de la infección pueden deberse a diferentes factores, por un lado, los recursos que los parásitos drenan de sus hospedadores (Valkiūnas et al. 2006), y por otro, indirectamente a través del desarrollo de diferentes tipos de respuesta inmunitarias asociadas a la infección, lo que puede incrementar la susceptibilidad de las aves infectadas a ser depredadas y comprometer la energía destinada a otras actividades vitales, tales como la reproducción.

Ave capturada para muestreo de parásitos. Fotografía de Marcos Casilda.

La aplicación de herramientas moleculares al estudio de los parásitos de la malaria aviar supuso un claro punto de inflexión. Mediante la amplificación de un fragmento del gen mitocondrial del citocromo b de los parásitos se pudo demostrar la altísima diversidad de estos organismos que infectan a las aves. Una diversidad que iba más allá de las especies descritas hasta el momento en base a sus características morfológicas en la observación de extensiones sanguíneas (Bensch et al. 2000, 2009). Estas nuevas aproximaciones, han permitido desarrollar, por ejemplo, estudios detallados sobre los patrones de especificidad de los diferentes parásitos y sus hospedadores y vectores (Martínez‐de la Puente et al. 2011). Más recientemente, el uso de herramientas genómicas en el estudio de los parásitos de la malaria aviar y otros patógenos aviares, han permitido profundizar en el conocimiento de los genes involucrados en la respuesta de las aves hospedadoras a la infección por parásitos y, por otro lado, los cambios en la expresión de genes en los propios parásitos a lo largo de la infección en las aves a las que infectan. 

Trampa CDC para captura de mosquitos. Fotografía de Martina Ferraguti.

Al contrario de lo que ocurre con las interacciones entre aves y parásitos, el estudio de los insectos vectores ha sido menos explorado, a pesar de jugar un papel esencial para el desarrollo del ciclo vital de estos parásitos. Aquellos factores que determinan las tasas de contacto entre aves y potenciales vectores (como, por ejemplo, los mosquitos) son cruciales para entender los patrones de infección por parásitos de la malaria aviar en la naturaleza. Por ejemplo, estudiar los patrones de alimentación de los insectos nos ayuda a estimar las tasas de contacto entre los mosquitos y los vertebrados. De hecho, hay especies de mosquitos que prefieren alimentarse de sangre de aves, siendo por tanto más relevantes en la transmisión de los parásitos aviares. Además de esta preferencia a nivel de grupos de vertebrados, existe una marcada heterogeneidad entre individuos, o especies, al ataque de los insectos vectores, con factores como la coloración, el tamaño corporal o el estado de infección por los propios parásitos de la malaria aviar explicando en gran medida las preferencias de alimentación de los mosquitos sobre las aves. Por otra parte, parásitos y potenciales vectores desarrollan complejos mecanismos que permiten o imposibilitan el desarrollo del parásito en las diferentes especies de insectos, influyendo en los ciclos de transmisión. Finalmente, las poblaciones de insectos vectores son dependientes de las condiciones ambientales del medio (Ferraguti et al. 2016), pudiendo jugar un papel determinante en los patrones de infección por parásitos sanguíneos en las aves (Ferraguti et al., 2018). 

En conclusión, los patógenos representan un componente fundamental de los ecosistemas. Algunos de ellos además presentan potencial zoonótico, esto es, circulan de manera natural en los animales, incluyendo las aves como en el caso del virus West Nile, pero pueden afectar a las personas y especies de interés ganadero, como los caballos. Aquellos factores que determinan el desarrollo de los patógenos en los vectores o las poblaciones de mosquitos en el medio, como algunos de los involucrados en el cambio global (por ejemplo, procesos de urbanización o cambio climático), podrían contribuir a la incidencia de estas enfermedades. Por tanto, es esencial fomentar el estudio de aquellos factores, incluidos los ecológicos, que afectan a la dinámica de transmisión de enfermedades. Los parásitos de la malaria aviar representan un magnífico modelo de investigación, con aún mucho campo en el que investigar (Carmona-Isunza et al. 2020). En este contexto, el monográfico “Ecología de transmisión de enfermedades: interacciones entre aves, parásitos sanguíneos y vectores” que hemos editado para la revista ECOSISTEMAS representa una innovadora aproximación al estudio de la ecología de las enfermedades, utilizando como principal modelo de estudio un parásito transmitido por vectores. Los nueve artículos que incluye el monográfico, además de la editorial, aportan una aproximación multidisciplinar al estudio del parasitismo desde una perspectiva ecológica y evolutiva, que ayuda a entender las interacciones entre parásitos, vectores y hospedadores así como los factores bióticos y abióticos que determinan sus patrones de infección en fauna silvestre a escala global, representando una aproximación actual al conocimiento de la ecología de enfermedades en castellano. 

M. Ferraguti & J. Martínez de la Puente

MF: Investigadora Juan de la Cierva en la Universidad de Extremadura (UEx)

JMP: Investigador postdoctoral en la Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC)

Referencias

Bensch, S., Hellgren, O., Pérez-Trist, J. 2009. MalAvi: a public database of malaria parasites and related haemosporidians in avian hosts based on mitochondrial cytochrome b lineagesMolecular Ecology Resources 9: 1353–1358.

Carmona-Isunza, M.C., Ancona, S., Figuerola, J., Gonzalez-Voyer, A., Martínez-de la Puente, J. 2020. An urge to fill a knowledge void: Malaria parasites are rarely investigated in threatened species. PLoS Pathogens 16: e1008626. 

Ferraguti, M., Martínez‐de la Puente, J., Bensch, S., Roiz, D., Ruiz, S., Viana, D.S., Soriguer, R. C. et al. 2018. Ecological determinants of avian malaria infections: An integrative analysis at landscape, mosquito and vertebrate community levels. Journal of Animal Ecology 87: 727–740.

Ferraguti, M., J. Martínez-de La Puente, D. Roiz, S. Ruiz, R. Soriguer, J. Figuerola. 2016. Effects of landscape anthropization on mosquito community composition and abundance. Scientific Reports 6: 29002.

Gutsevich, A. 1973. Bloodsucking midges (Ceratopogonidae). Faunia of de USSR. Dipteran Insect. Leningrad: Nauka Publishers.

Gutsevich, A., Monchadskii, A., & Stackelberg, A. 1970. Mosquitoes, Family Culicidae. Fauna of the USSR, Dipterous Insects.

Kuris, A.M., Hechinger, R.F., Shaw, J.C., Whitney, K.L., Aguirre-Macedo, L., Boch, C.A., Dobson, A.P. et al. 2008. Ecosystem energetic implications of parasite and free-living biomass in three estuaries. Nature 454: 515-518.

Martínez‐de la Puente, J., Martinez, J., Rivero‐de Aguilar, J., Herrero, J., Merino. S. 2011. On the specificity of avian blood parasites: revealing specific and generalist relationships between haemosporidians and biting midges. Molecular Ecology 20: 3275–3287.

Rubtsov, I., Yankovskii, A. 1984. Opredelitel’rodov moshek Palearktiki. Key to Genera of Blackflies of the Palearctic.

Price, P.W. 1980. Evolutionary biology of parasites. Princeton, University Press.

Valkiūnas, G. 2005. Avian malaria parasites and other haemosporidia. Florida, CRC press.

Valkiūnas, G., Z̆ic̆kus, T., Shapoval, A.P., Iezhova, T.A. 2006. Effect of Haemoproteus belopolskyi (Haemosporida: Haemoproteidae) on body mass of the blackcap Sylvia atricapillaJournal of Parasitology 92: 1123–1125.

Veiga, J., Valera, F.  2020. Aridez y ectoparásitos aviares: ¿quiénes, cuántos y dónde?. Ecosistemas.

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