Los ritmos circadianos, es decir, aquellos procesos que se desarrollan de forma cíclica durante las 24 horas del día, suelen jugar un papel muy importante en las interacciones planta-animal. Por ejemplo, que las flores se abran durante el día o la noche, determinará que la planta interaccione con polinizadores diurnos (moscas, abejas) o nocturnos (polillas). Durante los últimos 20–30 años, se han llevado a cabo numerosos estudios sobre la fenología de los frutos (a escalas estacional y anual). Sin embargo, resulta curioso lo poco que sabemos sobre los patrones circadianos de la maduración o la caída de frutos, y mucho menos aún sobre las implicaciones ecológicas y evolutivas para las interacciones entre plantas y frugívoros en general, y para el éxito reproductivo de las plantas en particular.
Los frugívoros mutualistas (aquellos que consumen la pulpa y dispersan sus semillas) y antagonistas (aquellos que, aun comiendo frutos, no dispersan sus semillas), a menudo interaccionan de forma simultánea con las plantas, ejerciendo, indudablemente, efectos opuestos sobre su éxito reproductivo. El impacto de estos grupos funcionales sobre el resultado final de las interacciones tiene aún más importancia cuando los frutos son consumidos en el suelo por mamíferos terrestres ya que la cantidad de frutos que coman mutualistas y antagonistas dependerá del solapamiento y/o desajuste temporal entre los ritmos circadianos de (i) la caída de frutos y (ii) la actividad de dichos frugívoros. Indagar en este asunto fue la principal motivación para desarrollar este trabajo ya que, sorprendentemente, hasta ahora nadie se había hecho preguntas como: ¿cuándo caen los frutos de un árbol? ¿caen más de día que de noche? ¿caen con la misma frecuencia?
A partir de ahí, nos centramos en un peral silvestre endémico del Mediterráneo occidental, el piruétano (Pyrus bourgaeana; Figura 1), y la comunidad de frugívoros que consumen sus frutos, formada principalmente por dos grupos de mamíferos terrestres con papeles opuestos: (i) antagonistas como ciertos ungulados silvestres y (ii) mutualistas como algunos carnívoros. En principio, desde un punto de vista evolutivo, asumimos que el momento de la caída de los frutos debería coincidir estrechamente con los patrones de actividad de los dispersantes de semillas en comparación con los de los depredadores de frutos y semillas.
Con las preguntas en la mano, lo primero era desarrollar la técnica de campo para describir el ritmo circadiano de la caída de los frutos, ya que el seguimiento mediante fototrampeo de la actividad de los frugívoros bajo los piruétanos era relativamente sencillo. Tras mucho pensar, colocamos las cámaras trampa en las ramas de los piruétanos enfocando a las peras (Figura 2). Fueron programadas con un time-lapse de 30 minutos para que hiciesen fotos del mismo grupo de frutos de forma continua. Esto nos permitió detectar el intervalo de tiempo en el que las peras desaparecían de la foto, es decir, podíamos empezar a cuantificar cuándo caían al suelo (Figura 3). De esta forma, tras el monitoreo de dos temporadas de fructificación en dos sitios de estudio del Parque Nacional de Doñana, generamos unas 280.000 fotos de frutos y frugívoros que, una vez fueron revisadas manualmente, dieron lugar a una extensa base de datos con 20.878 visitas de frugívoros y 701 eventos de caída de frutos.
Lo primero que pudimos averiguar fue que los frutos del piruétano caen mayoritariamente de día, siendo la frecuencia de caída diurna el doble en comparación con la nocturna. Además, pudimos comprobar que este patrón circadiano era muy consistente entre sitios de estudio, temporadas de fructificación y entre árboles (Figura 4). En cuanto a la actividad de los consumidores de peras, los patrones circadianos variaron significativamente entre grupos funcionales (antagonistas y mutualistas). En general, el ciervo (Cervus elaphus), extremadamente abundante en el área de estudio, fue el principal visitante diurno que detectamos bajo los piruétanos, mientras que, por el contrario, carnívoros como el zorro (Vulpes vulpes) y el tejón (Meles meles) fueron mucho más escasos y mostraron hábitos mayoritariamente nocturnos (Figura 5). Estos hallazgos subrayan la compleja relación entre las especies y sus hábitos alimenticios, enfatizando cómo diferentes mamíferos utilizan los mismos recursos alimenticios en diferentes momentos del día.
El solapamiento temporal entre los patrones circadianos de la caída de peras y la actividad de los frugívoros mostró resultados inesperados. La tendencia diurna de caída de los frutos no estuvo acoplada a la actividad nocturna de los carnívoros, sino que tanto el intensísimo uso de los piruétanos que hacen los ciervos durante el día como su elevada abundancia en el área de estudio podría conducir a un escenario eco-evolutivo muy poco favorable para este árbol endémico.
Este trabajo representa la primera exploración a nivel global de la fenología circadiana de fructificación, contribuyendo a poner en valor un atributo clave en las interacciones fruto-frugívoro que ha sido frecuentemente pasado por alto pese a los grandes esfuerzos de investigación hechos en frugivoría y dispersión de semillas. Centrando nuestros esfuerzos en estudiar el momento en que los frutos caen al suelo, y cómo se relaciona con la actividad de los frugívoros, obtenemos información valiosa que amplía nuestra comprensión de las interacciones ecológicas y su impacto en el éxito reproductivo de las plantas. Este conocimiento es esencial para desarrollar estrategias de manejo y conservación que promuevan ecosistemas más saludables. Por ejemplo, la reintroducción en sus hábitats naturales de depredadores tope, como el lobo, permitiría controlar las poblaciones de ungulados silvestres, evitando que se vuelvan demasiado elevadas y así, se reduciría en gran medida, la presión que ejercen continuamente sobre las plantas, permitiéndoles desarrollarse y contribuir a un ecosistema más equilibrado.
Autor:
Pedro J. Garrote
Investigador posdoctoral Juan de la Cierva en la Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC)
1. Garrote P.J., Morera B., Costales M., Fedriani J.M. (2024). Circadian fruit phenology: an overlooked crucial aspect of plant-frugivore interactions. Functional Ecology: early view.
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