La polinización mediada por animales es crucial para la reproducción de las plantas silvestres y para la producción de muchos cultivos. Por ello, la polinización es un importante servicio ecosistémico, es decir, un beneficio que el ecosistema aporta a la sociedad. Los insectos, y en particular las abejas, destacan por su papel como polinizadores. En las últimas décadas se ha detectado una alarmante disminución global en las poblaciones de abejas1, lo que podría comprometer el funcionamiento de los ecosistemas al reducirse los eventos de polinización. Este declive se debe entre otros factores a los cambios de uso de suelo, la extensión de monocultivos que ofrecen poca variedad de fuentes de alimento a los polinizadores y el uso de pesticidas. Además, la expansión de patógenos (virus, bacterias y hongos) ligados al movimiento de polinizadores manejados, y la transmisión de enfermedades entre polinizadores manejados y silvestres, también se considera un importante factor de declive.
La abeja de la miel (Apis mellifera) es el principal polinizador manejado utilizado tradicionalmente en la polinización de cultivos. Esta situación ha empezado a cambiar en las últimas décadas, ya que se ha extendido el uso de otros polinizadores como los abejorros (Bombus terrestris; Figura 1) o especies del género Osmia (Osmia bicornis, Osmia cornuta, etc). El incremento en la superficie agrícola y la intensificación agraria han generado una creciente demanda global de polinizadores manejados, con el consiguiente aumento del comercio de polinizadores entre países e, incluso, entre continentes. Este comercio de polinizadores ha permitido la expansión de patógenos entre las comunidades de abejas manejadas y silvestres a nivel mundial.
Un buen ejemplo de patógenos que afectan a las abejas son algunas especies de hongos microsporidios como Nosema apis y Nosema ceranae. Estos hongos han sido capaces de colonizar todos los continentes (excepto la Antártida) y han tenido un gran impacto en la pérdida de colmenas de abeja de la miel en muchos países2. Las especies de Nosema son parásitos intracelulares obligados que se transmiten normalmente de forma horizontal (ruta fecal-oral) cuando las abejas comparten recursos florales3. Producen esporas (unas estructuras de reproducción) (Figura 2) en el intestino de las abejas infectadas que son expulsadas junto con las heces. Estas heces contaminadas de esporas pueden permanecer en las flores visitadas por las abejas infectadas, por lo que otros individuos pueden infectarse al visitar esas flores y consumir el polen. Estudios recientes se han referido a estos hongos microsporidios como una pandemia global para los polinizadores silvestres y manejados4. Sin embargo, hasta ahora sólo se ha evaluado el impacto de estas especies de microsporidios en un número limitado de especies, principalmente de los géneros Apis (especies de abejas productoras de miel) y Bombus (abejorros). Por lo tanto, teniendo en cuenta que se estima que hay más de 20.000 especies de abejas en el mundo5, todavía existe un elevado desconocimiento del impacto de estos patógenos en el declive global de las abejas.
En el proyecto financiado por la Asociación de Ecología Terrestre (AEET) hemos estudiado la prevalencia (porcentaje de individuos con el patógeno respecto al total de individuos colectados) de los patógenos microsporidios Nosema apis y Nosema ceranae en las comunidades de abejas de áreas semiáridas Mediterráneas del sureste de la península Ibérica. Para ello, se muestrearon nueve parcelas (Figura 3) de una hectárea cada una (10.000 m2) en torno a los límites del Parque Regional de Sierra Espuña (Region de Murcia). Los muestreos se realizaron cuatro veces desde Febrero a Mayo de 2017, capturando las abejas mediante manga entomológica. Estas abejas fueron identificadas taxonómicamente mediante técnicas basadas en el ADN y caracteres morfológicos. Finalmente, se analizó la presencia de Nosema ceranae y Nosema apis en las muestras mediante técnicas moleculares.
Detectamos la presencia del patógeno Nosema ceranae en casi el 40% de las especies muestreadas, siendo la primera vez que se detectaba en nueve géneros (Anthidiellum, Anthidium, Dufourea, Eucera, Hoplitis, Nomada, Panurgus, Rhodanthidium y Seladonia). Además, la cantidad de ejemplares de cada especie de abeja en los que se detectó el patógeno fue independiente de su grado de parentesco, es decir, de su grado de cercanía filogenética. Este resultado sugiere que o bien el patógeno es capaz de infectar a una amplia variedad de especies, o muchas de estas especies de abejas podrían estar actuando sólo como vectores del patógeno, es decir, transmitiendo las esporas sin desarrollar la infección. Por otro lado, Nosema apis sólo se detectó en dos individuos: una abeja de la miel y en una abeja silvestre del género Eucera, lo que supone la primera vez que este patógeno es detectado en este género de abejas silvestres6.
Los resultados obtenidos en este proyecto ponen de manifiesto la capacidad de Nosema ceranae para dispersarse a través de las comunidades de abejas silvestres. Esto refuerza la idea de que este microsporidio podría estar amenazando las abejas silvestres al nivel de comunidad. Sin embargo, hace falta llevar a cabo estudios que evalúen si este patógeno es realmente capaz de infectar todas estas especies. Nuestros resultados suponen un importante avance para conocer las rutas de transmisión de Nosema ceranae y ayudar a diseñar estrategias de gestión para minimizar los impactos de este y otros patógenos en las comunidades de polinizadores.
Autor: Vicente Martínez López, beneficiario beca JIN AEET 2016 – Tomando la iniciativa.
Investigador postdoctoral financiado por la Fundación Séneca (Comunidad Autónoma de la Región de Murcia) en la Universidad de Liverpool. Perfil Google Scholar.
Referencias
1 Potts, S. G., Imperatriz-Fonseca, V., Ngo, H. T., Aizen, M. A., Biesmeijer, J. C., Breeze, T. D., … & Vanbergen, A. J. (2016). Safeguarding pollinators and their values to human well-being. Nature, 540(7632), 220-229. https:// doi. org/ 10. 1038/nature20588
2 Martín‐Hernández, R., Bartolomé, C., Chejanovsky, N., Le Conte, Y., Dalmon, A., Dussaubat, C., … & Higes, M. (2018). Nosema ceranae in Apis mellifera: a 12 years postdetection perspective. Environmental Microbiology, 20(4), 1302-1329. https:// doi. org/ 10. 1111/ 1462- 2920. 14103
3 Graystock, P., Goulson, D., & Hughes, W. O. (2015). Parasites in bloom: flowers aid dispersal and transmission of pollinator parasites within and between bee species. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 282(1813), 20151371. https:// doi. org/ 10. 1098/ rspb. 2015. 1371
4 Grupe, A. C., & Quandt, C. A. (2020). A growing pandemic: A review of Nosema parasites in globally distributed domesticated and native bees. PLoS pathogens, 16(6), e1008580. https:// doi. org/ 10. 1371/ journal. ppat. 10085 80
5 Michener, C. D. (2000). The bees of the world (Vol. 1). The John Hopkins University Press, Baltimore.
6 Martínez-López, V., Ruiz, C., Muñoz, I., Ornosa, C., Higes, M., Martín-Hernández, R., & De la Rúa, P. (2021). Detection of Microsporidia in Pollinator Communities of a Mediterranean Biodiversity Hotspot for Wild Bees. Microbial Ecology, 1-5. https:// doi.org/10.1007/s00248-021-01854-0
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